Aufgewachsen im US-Bundesstaat Connecticut, bekam die Schauspielerin von ihrer musikalischen Mutter gleich einen Einblick in die "schönen Künste". Nach ihrer Schauspielausbildung und einem Theaterstudium in Chicago war Linda Hunt in "Popeye - Der Seemann mit dem harten Schlag" das erste mal auf der Leinwand zu sehen - die Rolle des Hauptcharakters übernahm damals Robin Williams.
Nur wenig später gewann sie für ihre Rolle in "Ein Jahr in der Hölle" den "Oscar" als beste Nebendarstellerin. In dem Film, in dem Mel Gibson und Sigourney Weaver die Hauptrollen übernahmen, spielte sie den Fotografen Billy Kwan - womit Linda Hunt als erste Schauspielerin überhaupt einen "Oscar" für eine männliche Rolle bekam. In den 1980ern und 1990ern blieb Hunt äußerst umtriebig, die Rollen die aus dieser Zeit am meisten in Erinnerung geblieben sind, spielte sie in dem Science-Fiction-Epos "Der Wüstenplanet" und der Arnold Schwarzenegger-Komödie "Kindergarten Cop".
Neben dem Kino hat die Schauspielerin immer auch Jobs im Theater, Fernsehen oder als Synchronsprecherin in ihrem Steckbrief ergänzt - im englischen Original ist ihre Stimme in zahllosen Dokumentationen, Zeichentrickfilmen und Werbeclips zu hören. So spricht sie zum Beispiel die Erzählerin in der Videospielreihe "God of War". Eine ihrer aktuelleren Rollen führte Linda Hunt wieder ins Fernsehen: in der Serie "Navy CIS: L.A." spielte sie die undurchsichtige Abteilungsleiterin des Ermittlungsteams, in dem die beiden Schauspieler Chris O'Donnell und LL Cool J ermittelten. Und privat? Seit 1987 lebt sie mit ihrer Ehepartnerin Karen Klein zusammen in Los Angeles - ein großes Geheimnis hat sie um ihre Beziehung allerdings nie gemacht.