Mit dem Filmgeschäft kommt June Squibb schon in sehr jungen Jahren in Berührung. Ihre Mutter spielt für die Stummfilme der 20er Jahre Piano. So zieht Squibb nach ihrem High School-Abschluss nach Cleveland, um sich dort einer Theatergruppe mit Schwerpunkt Tanz anzuschließen. Nur kurze Zeit später steht die Schauspielerin für Charakterrollen auf der Bühne am Broadway. Nach vielen Jahren am Theater gibt June Squibb ihr Filmdebüt im Alter von 51. In der romantischen Komödie "Alice" von Woody Allen steht sie neben Joe Mantegna und Mia Farrow vor der Kamera.
Ihr Kinodebüt gibt June Squibb zwei Jahre später, als sie in dem Film "Der Duft der Frauen" von Martin Brests zu sehen ist. Mit dem Regisseur arbeitet die Schauspielerin auch bei den Filmen "Zeit der Unschuld" und "Rendezvous mit Joe Black" zusammen. Obwohl die reife Lady schon viele Rollen ergattert hat, schafft sie erst mit "About Schmidt", an der Seite von Jack Nicholson, den weltweiten Durchbruch. Für ihr Engagement in "Nebraska" erhält die Schauspielerin große Anerkennung und darf sich über ihre erste "Oscar"-Nominierung freuen: Bei den "Academy Awards 2014" wird sie im Alter von 85 Jahren als beste Nebendarstellerin nominiert.
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Neben ihren Auftritten in Theater und Kinoproduktionen ist June Squibb auch im Fernsehen zu sehen. Zwischen 1995 und 2013 übernimmt sie Gastauftritte in den Serien "Law & Order", "Emergency Room - Die Notaufnahme", "Dr. House", "Two and a Half Men" sowie "Ghost Whisperer - Stimmen aus dem Jenseits".